Mentionné pour la première fois dans Castle Mane-ia, épisode de la saison 4, The Pony of Shadow, aka le Poney des Ténèbres en VF, est une vieille légende d'Equestria.

Selon les légendes que Granny Smith racontait à Applejack, le poney des ténèbres serait né dans la magie obscure de Nightmare Moon (La Jument Séléniaque en VF) lorsqu'elle aurait été bannie sur la lune. Lorsque la nuit tombe, il se réveillerait sur les décombres du château des deux soeurs.

Il est toutefois révélé bien plus tard, dans la finale de la saison 7, que le Pony of Shadow fait parti de l'histoire d'Equestria. Selon Star Swirl the Beaded, il était à l'origine un poney on ne peut plus normal qui, pour protéger les terres d'un danger qui menaçait, rassembla les six piliers d'Equestria. Toutefois, il devint bien vite jaloux et déroba des artefacts de chacun d'entre eux en vue de leur voler leur pouvoir... Tout du moins, selon Star Swirl. Exilé, le poney fut emplit de rancoeur et pris la forme du Poney des Ténèbres pour se venger. Pour l'empêcher de nuire, les six piliers durent se sacrifier et l'accompagner dans son exil dans les limbes.

Ramené par mégarde par Twilight, le Pony of Shadow cherche alors à récupérer des forces dans les coins les plus obscurs d'Equestria, notamment à Hallow Shades. Le petit groupe parviendra finalement à s'éparer l'obscurité du poney qu'il était, et à bannir cette obscurité seule dans les limbes.